Han lärde sig filmyrket i Hollywood, regidebuterade 1928 och blev känd för sina kultiverade filmatiseringar av litterära verk. Bland Asquiths filmer kan nämnas Pygmalion (1938, medregi: Leslie Howard), Skuggan av en man (1951), En ryslig fästman (1952, efter Oscar Wildes ”The Importance of Being Earnest”) och Order