Sin karriär som agent inledde Dulles under andra världskriget i Bern för Office of Strategic Services (OSS). År 1952 blev han chef för CIA och ledde en rad framgångsrika operationer mot Sovjetunionen, bl.a. i Berlin. Hans ställning försvagades i samband med avslöjandet av CIA:s inblandning i U2-affären före toppmötet 1960. Året