Med en betydande ärvd förmögenhet skapade Guggenheim en av de största privatsamlingarna av europeisk och amerikansk konst. Samlingen finns nu i Venedig, där Guggenheim bodde under sina sista år, och utgör en avdelning av Guggenheim-museet i New York. Samlingen omfattar verk ur hela modernismens historia, men tyngdpunkten ligger på surrealism